故事发生在彩玉大学的理科研究室内，冰室菖蒲（雨宫天 配音）和雪村心夜（内田雄马 配音）是在这里工作的两名研究生。某日，让心夜没有想到的是，自己竟然收到了菖蒲的告白。所为万事以科学为上的理科研究生，对于爱情自然也要用符合逻辑的证据去证伪，为了证明菖蒲对自己的爱确有其事有迹可循，心夜带领着整个实验室开始了对爱的实验。每天都像佣人一样被使唤来使唤去的解说员奏言叶（原奈津子 配音）、性格反复无常，过于以自我为中心的棘田惠那（大森日雅 配音）、表面看来是个不良少年，实际上却是个死宅的犬饲虎辅（福岛润 配音），陪着菖蒲和心夜进行爱情实验的是这些可爱的研究员们。
佐仓羽音（上田丽奈 配音）是刚刚进入高中，即将展开崭新的高中生活的十四岁少女，在开学的第一天，羽音在机缘巧合之下目睹了一辆风驰电掣的摩托车从自己的身边驶过，就此一发不可收拾的对帅气的摩托车产生了浓厚的兴趣，甚至就此加入了学校里的摩托车部。个性认真而又谨慎的铃乃木凛（东山奈央 配音）、虽然看上去大大咧咧但一遇到有关摩托车的事情就意外的认真的田野恩沙（内山夕实 配音）、身为有钱人家的千金小姐但却格外渴望成为不良少女的三之轮圣（山口立花子 配音）、沉默寡言一切都是谜团的川崎来梦，和这些少女们一起，羽音骑上了专属于她的摩托车。
雪男向燐告别，前往光明会。为了面对追求力量和真相的雪男，燐下定决心要了解他们出生的秘密，在梅菲斯特的引导下踏上了过去的旅程。 燐沿着养父藤本狮郎和亲生母亲尤里·埃金的足迹前行，但两人所走的道路超出了想象的艰辛—— 为什么恶魔之神撒旦与人类之间会诞生孩子？ “蓝色之夜”究竟是什么？ 当一切真相大白时，燐将给出怎样的答案…… 故事终于揭开了《青之驱魔师》的核心——
