炎刚、孟泽、辰天三人与背负旧恨的青木、金磊、玄冥在城市废墟间爆发激烈冲突，身受重伤的依莎却在关键时刻苏醒，但此时的依莎体内寄宿了阴之神骸的化身——白曬。白曬阐述了阳之神骸“腾蛇”正在被异种意识侵蚀的状况，以及Y组织正在执行的可怕计划——开启七处上古遗迹，释放被封印的凶兽。以炎刚为首的主角团不得不与时间赛跑，一边阻止Y组织逐一解开遗迹的行动，一边应对接踵而至的凶兽危机，并在战斗与对峙中逐渐解除与玄冥之间的误会，玄冥也将直面内心的挣扎，找回向往光明的本心。本季通过一连串惊心动魄的守护之战与感人至深的情感救赎，深刻探讨了如何肩负个人责任与团队使命守护正义的主题，展现了超人们在绝境中成长、在黑暗中追寻光明的正向精神，给观众传达积极向上的正能量。
故事发生在神世纪300年，主要讲述结城友奈是初中2年级学生，她天天在学校里过着与很多朋友一同听课、进行社团活动、玩耍的平稳生活。不管怎么看这都是非常普通的女孩的生活日程，但是只有一点与其他孩子决定性不同的地方，那就是她所属的名为“勇者部”的社团活动。以部长犬吠埼风为中心的该社团的活动内容与被谜团包围的叫做Vertex的不可思议的存在有关系，本作正是以描写友奈等人的“勇者部”的活动为主。
故事将以赛马娘们与练马师梦寐以求，一生只能挑战一次的经典三冠比赛皋月赏、日本赛马、菊花赏为主题，描述成田路、爱慕织姬、好歌剧等被称作三强的赛马娘，将抱着绝不认输的思绪，朝着顶点进发。
