沧南危机解决后，林七夜完成津南山为期一年的守夜人集训考核，成为了正式的守夜人后，重回136小队，与伙伴再度开启一场与古神教会的崭新较量……新的西方邪神亮相，人类天花板齐聚沧南，一场巨大的灾难风暴正悄然酝酿成型。
高一生水之江梅有着极其高超的文学造诣，文科成绩无人能及，但与之相反的是数理化等理科却差强人意，有留级甚至影响保送的风险，为此班主任平冢推荐他加入学生会，以提高其在学生之间的评价。但水之江成为学生会书记后，才发现内里都是些怪人，包括遗留内裤在学生会室的会长古都吹寿子、会敲诈男生的“雌小鬼”伪娘宣传委员尾鸟绽、看似温柔却无比腹黑的会计照井有栖、以及因受伤而住院一个月才复学的不幸少女陆奥小麻吕。水之江在这些充满个性的同学围绕之下，为了顺利毕业，正式展开学生会生涯。
故事将以赛马娘们与练马师梦寐以求，一生只能挑战一次的经典三冠比赛皋月赏、日本赛马、菊花赏为主题，描述成田路、爱慕织姬、好歌剧等被称作三强的赛马娘，将抱着绝不认输的思绪，朝着顶点进发。
