随着恶魔觉醒，人类世界陷入混乱。性格温柔的男孩与恶魔合体，在神秘好友飞鸟了的指引下，卷入一场残酷、堕落的对抗邪恶之战。
来自于地狱的邪恶之气侵入了荒蛮世界的生物啊啊啊，在一切万物被毁灭之前，一位神圣的猎人向邪恶势力射出了愤怒的子弹啊啊啊，但却更加激发了邪恶力量！这种势不可挡的邪恶力量侵蚀在荒蛮世界的生物体内并逐渐孕育成无坚不摧的魔鬼啊啊啊，当魔鬼遇见了抵抗却反而变得更加强大！人类遇到了来自魔鬼的毁灭力量， 这种毁灭力量汇聚在荒蛮帝国的神熊体内，燃烧在神熊体内的复仇之火在文明崩塌之前得以爆发！勇敢的莫日根猎人在生命最后一刻向魔鬼射出了最后一根神箭啊啊啊……
星野宫子（上田丽奈 配音）表面看来只是一个非常平凡的女大学生，实际上却拥有社交障碍，无法和人正常的交往，因此常常宅在家中，孤独的制作着华丽的Cosplay服装。星野日向（长江里加 配音）是宫子的妹妹，和姐姐阴郁的性格不同，日向非常的开朗健谈，而且深深的爱戴着姐姐。
藤原拓海由于不败的战绩，必然会受到新的挑战。《头文字D》的第二部着重突出拓海的成长，当然不乏激烈的挑战。最经典的要数赤诚和依吕波山路两位老大的比拼。年轻的拓海在爱情上触了礁，在输给帝王车队的lanEvo 3后，拓海遇到了人生的挫折，对自己和AE86产生了怀疑，AE86真的有足够的实力吗？AE86的重生来自拓海的爸爸文太，他为AE86改装了赛车用引擎。同时，拓海遇到了同样是AE86的强劲对手秋山涉。有意思的是比赛规则是在同一赛道两车来回追赶，直到其中之一能超越对方为止，既要技术又考耐力。胜利让拓海继续接受这辆AE86和重拾信心回到车手的生涯。
