《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
猫眼三姐妹是专门窃取美术作品的盗贼集团，她们作案时总会留下带有猫眼三姐妹字样的卡片。被猫眼三姐妹所盗的美术作品都属于她们失散多年的父亲海因茨（一位著名的艺术收藏家）所拥有。犬鸣警察署刑警内海俊夫负责调查猫眼三姐妹的案子，但是逮捕行动却一次又一次因猫眼三姐妹逍遥法外而失败。来生瞳是内海俊夫的女友，经营一家同样名为“猫眼”的咖啡厅。内海俊夫却不知道，来生瞳即是猫眼三姐妹之一……
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