4月。下雨的早晨。开始凋零的樱花被雨滴打落，漂浮在积水之上。学生们撑着五颜六色的雨伞，穿过高中的校门。“早啊，莲”。鞋柜前，裤袜湿透的莲被由亚搭话。略显忧郁的莲回过头去，看到全身湿透的帆美蹦蹦跳跳地走来，热闹地说着话。3个女学生没啥营养的对话，向教室宣告了新学期的来临。少女们无可替代的宝贵时间向前飞逝，季节渐渐转变……
千万年来，古老而神秘的龙族在中土大陆繁衍生息。然而，神界的光魂与暗魂之争，也将龙族牵连其中。龙族陷入残酷的内乱，甚至面临灭族之危。绝望时刻，出走已久的东海王子敖雪强势归来，欲解救龙族于危难之中。
围绕桃夭、柳公子、磨牙一行在京师的游历，展示了人与人，人与妖之间的距离或许并没有想象中的那么难以逾越。无论是桃夭与丁三四的互动，还是老张带给柳公子跨越人生和厨艺的指点，亦或是磨牙面对傒囊时的左右为难，都让一行人各自获得新的成长。而同时，封无乐，陈白水等人也获得各自的救赎，或许人生旅途就是这般互相影响，五味杂陈。
故事的舞台是互联网系统发达的都市「DEN CITY」。在那里有经由巨型企业「SOL技术社」通过高度的网络技术构筑而成的被称为「LINK VRAINS」的VR空间。人们都在那个VR空间中为体验到全新的决斗而狂热。可是在「LINK VRAINS」中却出现了利用决斗来进行黑客行为的谜之黑客集团「海诺因骑士团」。而他们的目标是将存在于互联网的某处的“AI们的世界=电子界”毁灭。然而在世界受到这样的威胁时，有一名决斗者站了出来。而他的名字正是「Playmaker」。在那场传奇的战斗中，「Playmaker」使用压倒性的决斗将「海诺因骑士团」打倒，成功捕获了「SOL技术社」和「海诺因骑士团」都想要得手的迷之AI程序。一度拯救了世界，然后却突然消声匿迹了，而他的名字就在互联网的世界中一瞬间变得声名远播，成为了传说。而现在，作为「Playmaker」的正体的某位高中生藤木游作，为了寻找过去发生的某件事件的真相，对再次在「VRAINS」出现的「海诺因骑士团」展开了追击...... 以此为契机，命运的齿轮就此转动……迷之AI的真身，「海诺因骑士团」盯上「Link Vrains」的目的，以及隐藏在游作过去的真相到底是———所有的答案，都在「Link Vrains」中
