该季讲述了，拥有“武神躯”的少年镇魂将一一曹焱兵为寻父母下落，与少女夏铃、北落师门等队友，闯入灵域禁地芦花古楼，并与守卫者“风花雪月”四王展开激烈交锋的冒险故事。
基因石能量渐渐恢复成基因石，且显露出更强大的力量、更多不为人知的秘密。反派势必不会轻易罢休，将以更强大的姿态卷土重来。但在艰难的挑战中，普力士等人仍看到了希望：宇宙中，分散著为数不明的「变形联盟战士」，这群代表正义的首领勇士若聚集起来，将会成为一股巨流，一起勇敢地为守护地球而战！
藤原拓海由于不败的战绩，必然会受到新的挑战。《头文字D》的第二部着重突出拓海的成长，当然不乏激烈的挑战。最经典的要数赤诚和依吕波山路两位老大的比拼。年轻的拓海在爱情上触了礁，在输给帝王车队的lanEvo 3后，拓海遇到了人生的挫折，对自己和AE86产生了怀疑，AE86真的有足够的实力吗？AE86的重生来自拓海的爸爸文太，他为AE86改装了赛车用引擎。同时，拓海遇到了同样是AE86的强劲对手秋山涉。有意思的是比赛规则是在同一赛道两车来回追赶，直到其中之一能超越对方为止，既要技术又考耐力。胜利让拓海继续接受这辆AE86和重拾信心回到车手的生涯。
