故事将衔接TV版第三季结局紫悦进化为天角兽加冕成新公主之后的生活。紫悦公主加冕后不久，水晶帝国的珍贵王冠被盗。为了找回王冠，她独自前往一个平行世界。在那里，她发现自己变成了人类少女高中生，拥有双手和双腿站立的能力，而穗龙则变成了一只狗。紫悦逐渐适应了人类生活，并重新遇到了化身为人类的小马朋友们：云宝黛茜、苹果嘉儿、珍奇、柔柔、碧琪和音韵公主。她们一起展开寻找王冠的冒险。尽管形态改变，友谊的魔法依然强大。最终，她们成功找回王冠，紫悦也领悟到友谊和勇气的珍贵。这次冒险让她更加成熟，明白了作为公主的责任。她带着新的感悟回到小马国，继续守护朋友和王国。
2015年，配以电脑为导航系统的赛车比赛-Cyber Formula，取代了F1（一级方程式）成为21世纪世界最高水平的赛车赛事。14岁的少年风见隼人在护送父亲生前设计的赛车“阿斯拉”（ASURADA）到日本富士冈赛车场途中受到不知名的攻击，危急之下被迫驾驶“阿斯拉”，却因此被系统记录为唯一赛车手，不得不与职业赛车手新条直辉、布里德•加贺、卡尔•里婿特•冯•兰德尔等人一起角逐新世纪的赛车冠军。一站站的赛车比赛，不仅有赛车手之间的竞争，更有与青梅竹马菅生明日香之间的羁绊，风见隼人从此展开了新世纪GPX史上最年轻的冠军传说。
被撤职的锦衣卫袁小棠与青梅竹马的方雨亭为寻找父亲失踪的线索潜入鬼街、在朋友石尧山等人的帮助下，一路逛鬼街、破机关、遇各路神秘人物……乱斗与阴谋轮番上演，随着旧事的重提，一切谜团都渐渐有了答案。
