广濑夏子高中毕业后成为了一名原画师，迅速展现出自己的才华，并很快以导演身份出道。首次导演的作品成了社会现象般的大作，广受好评。夏子被评价为新锐天才导演，并决定下一部作品是以初恋为主题的剧场恋爱喜剧。然而，从未体验过恋爱的夏子对初恋毫无概念，因而无法创作分镜，电影制作也陷入僵局。某天在绘制分镜时，夏子突然失去了意识，当她醒来时，发现自己已经身处于小时候沉迷的动画电影《灭亡物语》的世界之中。
《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
