在平行世界的日本，铁道国有化根深蒂固。就读于桐生铁道高中的高山直人（福山润 配音）梦想进入国铁担任火车司机，从此过上安安稳稳的生活。为此他进入学生铁道OJT参加培训，并在此结识了性格过激的暴力女樱井葵（沼仓爱美 配音）和头脑简单四肢发达的岩泉翔（日野聪 配音）等人。好不容易通过了OJT的测试，结果直人他们却被分配到了东京中央铁路公安室第四警戒班。原来国铁长期赤字，许多地方线路长期废弃。为此有很多组织以极端的手段要求国家将铁路实现民营化，于是铁道公安队应运而生。直人他们成为铁路上不可或缺的重要存在……
桃夭带着小和尚磨牙、第一季收服的小狐妖、桃都老邻居柳公子一起，为了寻找失踪的百妖谱而云游四方。在途中遇到应声、化蛇、媪姬、照海四个妖怪，为妖怪治疗各种疑难杂症。
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