美术大学学生竹本和学长真山以及多次留级的森田一起生活在单身公寓里，大家的生活风清云淡却也乐趣无穷。
藤沼悟（满岛真之介 配音）拥有着能够回到过去的特异功能，母亲佐知子（高山南 配音）被害，曾经信赖的朋友白鸟润（水岛大宙 配音）即将作为儿童连续杀人案的真凶被处以死刑，在这个节骨眼上，悟忽然回到了1988年，回到了当时就读的小学。
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藤原拓海由于不败的战绩，必然会受到新的挑战。《头文字D》的第二部着重突出拓海的成长，当然不乏激烈的挑战。最经典的要数赤诚和依吕波山路两位老大的比拼。年轻的拓海在爱情上触了礁，在输给帝王车队的lanEvo 3后，拓海遇到了人生的挫折，对自己和AE86产生了怀疑，AE86真的有足够的实力吗？AE86的重生来自拓海的爸爸文太，他为AE86改装了赛车用引擎。同时，拓海遇到了同样是AE86的强劲对手秋山涉。有意思的是比赛规则是在同一赛道两车来回追赶，直到其中之一能超越对方为止，既要技术又考耐力。胜利让拓海继续接受这辆AE86和重拾信心回到车手的生涯。
故事发生在樱丘高中，围绕着由五个成员组成的轻音部展开。这支名为“放学后茶会”的乐队中，担任吉他和主唱的是天然呆少女平沢唯（丰崎爱生 配音），担任贝斯手的是稳重但容易害羞的秋山澪（日笠阳子 配音），担任鼓手的部长，是非常有活力的田井中律（佐藤聪美 配音），温柔热情的键盘手是琴吹紬（寿美菜子 配音），吉他手是学妹中野梓（竹达彩奈 配音）。新学年开始，除了小梓，大家都升上三年级，还被分到了同一个班级。然而要是再不招揽新成员入部，来年四名成员毕业离校，轻音部就要面临废部的命运了。
上一场激烈的战斗已经结束了数千年，邪恶的金翅雕被封印在高塔之内永世不得翻身，为了重新获得自由，它复活了自己的爪牙蛇妖和蝎妖，又将葫芦山炸成七块，令葫芦兄弟们四散各地不能团聚。之后，蛇妖和蝎妖奉金翅雕之命找到落单的葫芦兄弟们，决心将他们逐一消灭，以实现金翅雕统治世界的野心，葫芦山神得知了这一可怕的阴谋，复活了爷爷。就这样，爷爷踏上了寻找葫芦兄弟的旅途，而失散的葫芦兄弟们则失去了记忆。爷爷必须快马加鞭，和时间赛跑，赶在妖怪们之前找到葫芦兄弟，与此同时，已经忘记一切的葫芦兄弟是否会想起从前，担负起拯救苍生的伟大重任呢？
路易丝必须参加小精灵公主舞会来偿还米莉的债；一束狗形状的花束迫使琳达面对她的过去。
