动画在原作基础上把时间轴转移到了六胞胎已经成年后的背景下。然而他们却一如既往地选择了家里蹲，每天过着无所事事的日子。作品在维持了原作风格的同时，大胆融入了各种NETA和现实要素。
在极端少子化的近未来，有一间以保护为数不多的孩童为名，强迫所有学生住校的学园。某一天，校内发生了一位名叫小野的女学生莫名失踪，校方却草率断定女学生已死的事件。小野的好朋友．冬村四织对此感到疑惑，便决定自行展开调查。但她做的第一件事却是找同班同学．三田一重的麻烦。只因她知道三田一重其实就是传说中的圣诞老人！
雪男向燐告别，前往光明会。为了面对追求力量和真相的雪男，燐下定决心要了解他们出生的秘密，在梅菲斯特的引导下踏上了过去的旅程。 燐沿着养父藤本狮郎和亲生母亲尤里·埃金的足迹前行，但两人所走的道路超出了想象的艰辛—— 为什么恶魔之神撒旦与人类之间会诞生孩子？ “蓝色之夜”究竟是什么？ 当一切真相大白时，燐将给出怎样的答案…… 故事终于揭开了《青之驱魔师》的核心——
