故事主要讲述了女主角桃园奈奈生因好赌而欠债的父亲不知去向，被讨债的人赶出了家。在走投无路之时，她帮助了一位被狗追的懦怯的男人，得知她的遭遇后神秘的男人说出了「我把我的家转让给你吧。」这样出奇的话……
故事将衔接TV版第三季结局紫悦进化为天角兽加冕成新公主之后的生活。紫悦公主加冕后不久，水晶帝国的珍贵王冠被盗。为了找回王冠，她独自前往一个平行世界。在那里，她发现自己变成了人类少女高中生，拥有双手和双腿站立的能力，而穗龙则变成了一只狗。紫悦逐渐适应了人类生活，并重新遇到了化身为人类的小马朋友们：云宝黛茜、苹果嘉儿、珍奇、柔柔、碧琪和音韵公主。她们一起展开寻找王冠的冒险。尽管形态改变，友谊的魔法依然强大。最终，她们成功找回王冠，紫悦也领悟到友谊和勇气的珍贵。这次冒险让她更加成熟，明白了作为公主的责任。她带着新的感悟回到小马国，继续守护朋友和王国。
克莱恩（愚者）在灰雾之上召开塔罗会时，聆听到了新的祈求。他将祈求者戴里克从神弃之地白银城拉上灰雾，通过戴里克的讲述了解到了这个神秘城邦白银城的故事。戴里克希望愚者可以帮助自己，拯救白银城，愚者予以了正
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有马一花（小坂井祐莉绘 配音）是一名平凡的女子高中生，一天，在地铁站里，她遇见了因为低血糖而差点摔下楼梯的上班族天草亮（丰永利行 配音），善良的一花将自己的便当送给了亮，被一花这一举动深深的感动的里亮瞬间坠入了爱河之中，并且在隔天就对一花展开了热烈的攻势。天草理绪（长谷川玲奈 配音）是一花的同学兼好友，巧合的是，亮竟然就是她的哥哥。从理绪那里，一花得知亮是一个非常轻浮的男人，这无形之中给亮追求一花增加了难度。多丸快（榎木淳弥 配音）一直默默爱慕着一花，在亮这样一个成熟又强大的竞争对手面前，多丸会做出怎样的回击呢？
