位于东京御台场，拥有自由校风和多项专科的人气高中「虹咲学园」。对学园偶像的魅力感到心动的普通科2年级高咲侑，和儿时玩伴上原步梦一起敲响了「学园偶像同好会」的门。
炎刚、孟泽、辰天三人与背负旧恨的青木、金磊、玄冥在城市废墟间爆发激烈冲突，身受重伤的依莎却在关键时刻苏醒，但此时的依莎体内寄宿了阴之神骸的化身——白曬。白曬阐述了阳之神骸“腾蛇”正在被异种意识侵蚀的状况，以及Y组织正在执行的可怕计划——开启七处上古遗迹，释放被封印的凶兽。以炎刚为首的主角团不得不与时间赛跑，一边阻止Y组织逐一解开遗迹的行动，一边应对接踵而至的凶兽危机，并在战斗与对峙中逐渐解除与玄冥之间的误会，玄冥也将直面内心的挣扎，找回向往光明的本心。本季通过一连串惊心动魄的守护之战与感人至深的情感救赎，深刻探讨了如何肩负个人责任与团队使命守护正义的主题，展现了超人们在绝境中成长、在黑暗中追寻光明的正向精神，给观众传达积极向上的正能量。
斗罗大陆3龙王传说故事结束一万年后，冰化了，斗罗联邦科考队在极北之地科考时发现了一个有着金银双色花纹的蛋，用仪器探察之后，发现里面居然有生命体征，赶忙将其带回研究所进行孵化。蛋孵化出来了，可孵出来的却是一个婴儿，和人类一模一样的婴儿，一个蛋生的孩子。
故事围绕四个主人公：史上最缺乏主角光环的主角赛几、智力超群的吃货胖达、脑回路新奇的幸运星猪王子、集可爱和勇猛于一身的瑞比，讲述他们在派大陆一起经历脑洞大开的奇妙趣事，一起面对成长的烦恼和快乐。
城市中出现了来历不明的光病毒。 SRC中的Eyes队成员为要确认光源搜寻至镝矢岛，遇上了对怪兽充满爱心的预备飞行员春野武藏。此时，光病毒入侵怪兽力特里亚斯体内，力失控，Eyes准备向力发动攻击，武藏决要阻止，危急中，超人高斯终于回来。
