在每一个角落都被探索完毕的世界中，唯一残留的秘境——大洞穴“深渊”。不知道延续到何方，深不见底的巨大纵向洞穴，栖息着奇妙奇怪的生物们，沉眠着现在的人类无法制造的贵重遗物。“深渊”那充满了不可思议的姿态吸引了人们，并驱使人们展开冒险。如此，多次挑战大洞穴的冒险者们，陆续得到了“探窟家”的名号。
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藤原拓海由于不败的战绩，必然会受到新的挑战。《头文字D》的第二部着重突出拓海的成长，当然不乏激烈的挑战。最经典的要数赤诚和依吕波山路两位老大的比拼。年轻的拓海在爱情上触了礁，在输给帝王车队的lanEvo 3后，拓海遇到了人生的挫折，对自己和AE86产生了怀疑，AE86真的有足够的实力吗？AE86的重生来自拓海的爸爸文太，他为AE86改装了赛车用引擎。同时，拓海遇到了同样是AE86的强劲对手秋山涉。有意思的是比赛规则是在同一赛道两车来回追赶，直到其中之一能超越对方为止，既要技术又考耐力。胜利让拓海继续接受这辆AE86和重拾信心回到车手的生涯。
前辈武田晴海个性粗犷，但很擅长照顾别人。在后辈五十岚双叶上班的第一天，武田误以为身材矮小的她是中学生，使得五十岚对于武田的第一印象相当差，偏偏上司又指派武田指导五十岚。本作讲述在这之后武田和五十岚之间发生的各种恋爱喜剧。
时为战国。醍醐之国主景光，在某所寺院的大堂中，向12尊鬼神像许愿领土繁荣。作为交换而诞生的景光之后嗣，身体各处都有所欠缺，被视作不祥之子而抛弃到河川之中。时光流逝，鬼神实现了与景光的约定，国家迎来了平安。这样的某天，名为“多罗罗”的年幼盗贼，与某个男人相遇。那是鬼，还是人——两臂装有刀剑，全身皆为人造的男人“百鬼丸”，其无光之瞳紧紧盯着袭来的妖魔。
