故事将衔接TV版第三季结局紫悦进化为天角兽加冕成新公主之后的生活。紫悦公主加冕后不久，水晶帝国的珍贵王冠被盗。为了找回王冠，她独自前往一个平行世界。在那里，她发现自己变成了人类少女高中生，拥有双手和双腿站立的能力，而穗龙则变成了一只狗。紫悦逐渐适应了人类生活，并重新遇到了化身为人类的小马朋友们：云宝黛茜、苹果嘉儿、珍奇、柔柔、碧琪和音韵公主。她们一起展开寻找王冠的冒险。尽管形态改变，友谊的魔法依然强大。最终，她们成功找回王冠，紫悦也领悟到友谊和勇气的珍贵。这次冒险让她更加成熟，明白了作为公主的责任。她带着新的感悟回到小马国，继续守护朋友和王国。
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故事发生在名为美滨学园的私立寄宿制学校之中，高耸的墙壁和森严的制度让这所仅有五名学员的学校成为了与世隔绝的桃花源，某日，一位名为风见雄二（樱井孝宏 配音）的男生转学来到了这里，打破了此处维系多时的平衡，与此同时，雄二亦是学园中唯一的男性。冷漠寡言的千金大小姐榊由美子（田中凉子 配音），大大咧咧毫无防备的周防天音（田口宏子 配音），傲娇毒舌的金发双马尾松岛满（水桥香织 配音），表面天真无邪实则神秘莫测的入巢莳菜（民安智惠 配音），温文尔雅却略微有些天然呆的小岭幸（清水爱 配音），在这些个性迥异的女孩子们的围绕下，雄二会迎来怎样的校园生活呢？
