失明教师叶黎三年前穿越异界，获得最强名师系统，原本想教导山村孩童，却不知学生全是山间精怪，他的课程蕴含特殊能量能为精怪洗髓伐骨提升天赋，在不知情的状态下将一众精怪培养成实力强大的妖神级存在，学生们纷纷成为各族继承人和领袖，成为各方势力拉拢的对象和年轻一代的榜样，真正实现了“满山精怪全成妖神”的传奇。
火桑重逢奏响罪血悲歌，灰烬落处石灵绝境重生。
《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
