本作由监督岩崎良明、系列构成黒田洋介，动画制作J.C.STAFF一同制作。力求能够做出更加可爱更收好评的角色们。而本次见面会中，钉宫也多次强调“第一期是爱情
经过一番激烈的搏斗，葫芦七兄弟团结一心，终于把蛇精和蝎子精打败，七兄弟化作七色奇峰，将妖精镇压山下。葫芦兄弟和妖精的战争惊动了住在山中另一边的青蛇精。青蛇精是蛇精夫人的妹妹，她比姐姐更加狡猾。得知葫芦山争斗的始末，青蛇精决定将葫芦娃们抓来炼成长生不老的七心丹，替姐姐报仇。
故事的舞台是互联网系统发达的都市「DEN CITY」。在那里有经由巨型企业「SOL技术社」通过高度的网络技术构筑而成的被称为「LINK VRAINS」的VR空间。人们都在那个VR空间中为体验到全新的决斗而狂热。可是在「LINK VRAINS」中却出现了利用决斗来进行黑客行为的谜之黑客集团「海诺因骑士团」。而他们的目标是将存在于互联网的某处的“AI们的世界=电子界”毁灭。然而在世界受到这样的威胁时，有一名决斗者站了出来。而他的名字正是「Playmaker」。在那场传奇的战斗中，「Playmaker」使用压倒性的决斗将「海诺因骑士团」打倒，成功捕获了「SOL技术社」和「海诺因骑士团」都想要得手的迷之AI程序。一度拯救了世界，然后却突然消声匿迹了，而他的名字就在互联网的世界中一瞬间变得声名远播，成为了传说。而现在，作为「Playmaker」的正体的某位高中生藤木游作，为了寻找过去发生的某件事件的真相，对再次在「VRAINS」出现的「海诺因骑士团」展开了追击...... 以此为契机，命运的齿轮就此转动……迷之AI的真身，「海诺因骑士团」盯上「Link Vrains」的目的，以及隐藏在游作过去的真相到底是———所有的答案，都在「Link Vrains」中
东方青苍大战后重返苍盐海，竟落入孔雀军师的陷阱，一波未平，一波又起，另一边，战神赤地频繁现身于小兰花的梦境之中，所为何意？东方青苍与小兰花的冤家旅程行至半途，游离于三界之外的影三界进入众人视野，一个关乎三界平衡的巨大隐秘逐渐浮出水面。
一个发生在江小白身上的故事：一段消失的记忆，一枚随身携带的玻璃球，一封封来自十年前的邮件，一个出现在幻觉里的少女，一个现实中相遇的女孩，记忆碎片拼织在一起……关于十年前的那场意外，一个男孩和两个女孩之间命中注定的缘分，十年后的再次相遇，遗憾、愧疚背后的真相一层层揭开……
