陆天羽重生了，醒来后发现自己身上多了一座城。这座城中，保留着荒古时代无数强者的传承。你是天帝传人？巧了，我从造化之城里得到了天帝的传承，不服来较量一下？龙族至高秘技失传了？没事，造化之城里有，不过想要的话得拿龙女来换哦……
炎刚、孟泽、辰天三人与背负旧恨的青木、金磊、玄冥在城市废墟间爆发激烈冲突，身受重伤的依莎却在关键时刻苏醒，但此时的依莎体内寄宿了阴之神骸的化身——白曬。白曬阐述了阳之神骸“腾蛇”正在被异种意识侵蚀的状况，以及Y组织正在执行的可怕计划——开启七处上古遗迹，释放被封印的凶兽。以炎刚为首的主角团不得不与时间赛跑，一边阻止Y组织逐一解开遗迹的行动，一边应对接踵而至的凶兽危机，并在战斗与对峙中逐渐解除与玄冥之间的误会，玄冥也将直面内心的挣扎，找回向往光明的本心。本季通过一连串惊心动魄的守护之战与感人至深的情感救赎，深刻探讨了如何肩负个人责任与团队使命守护正义的主题，展现了超人们在绝境中成长、在黑暗中追寻光明的正向精神，给观众传达积极向上的正能量。
三只靠唱戏维持人形的小妖，为求生计勇闯魔都投奔白素贞，意外因花鼓戏走红——但流量反噬来得比走红更快。盘丝互娱老板蜘蛛精布局陷害，竞品围剿加水军抹黑，三妖被踹回原点。逃进一座闹鬼老戏院后，他们遇上画皮妖，也撞上一个时代难题：老戏曲如何讨好新观众？于是三妖踏上了遍访各派戏曲的拜师之路——但这趟寻戏之旅，真能如愿吗？
故事发生在神世纪300年，主要讲述结城友奈是初中2年级学生，她天天在学校里过着与很多朋友一同听课、进行社团活动、玩耍的平稳生活。不管怎么看这都是非常普通的女孩的生活日程，但是只有一点与其他孩子决定性不同的地方，那就是她所属的名为“勇者部”的社团活动。以部长犬吠埼风为中心的该社团的活动内容与被谜团包围的叫做Vertex的不可思议的存在有关系，本作正是以描写友奈等人的“勇者部”的活动为主。
故事的舞台是互联网系统发达的都市「DEN CITY」。在那里有经由巨型企业「SOL技术社」通过高度的网络技术构筑而成的被称为「LINK VRAINS」的VR空间。人们都在那个VR空间中为体验到全新的决斗而狂热。可是在「LINK VRAINS」中却出现了利用决斗来进行黑客行为的谜之黑客集团「海诺因骑士团」。而他们的目标是将存在于互联网的某处的“AI们的世界=电子界”毁灭。然而在世界受到这样的威胁时，有一名决斗者站了出来。而他的名字正是「Playmaker」。在那场传奇的战斗中，「Playmaker」使用压倒性的决斗将「海诺因骑士团」打倒，成功捕获了「SOL技术社」和「海诺因骑士团」都想要得手的迷之AI程序。一度拯救了世界，然后却突然消声匿迹了，而他的名字就在互联网的世界中一瞬间变得声名远播，成为了传说。而现在，作为「Playmaker」的正体的某位高中生藤木游作，为了寻找过去发生的某件事件的真相，对再次在「VRAINS」出现的「海诺因骑士团」展开了追击...... 以此为契机，命运的齿轮就此转动……迷之AI的真身，「海诺因骑士团」盯上「Link Vrains」的目的，以及隐藏在游作过去的真相到底是———所有的答案，都在「Link Vrains」中
