文化枢纽守护者玉龙化身凌小玉，与伙伴羊光光、菲袅遭遇魔盗联邦入侵。反派为从根源摧毁龙文化，穿越至五千年前的凌家滩，主角团紧随其后却失去所有超能力。他们被先民误认邪灵，结识质疑祭司谎言的少年阿福。反派破坏龙脉引发天灾，蛊惑先民砸碎玉器、颠覆信仰。凌小玉的“维持秩序”与阿福的“揭穿谎言”双双失败，最终阿福牺牲自我唤醒龙脉，凌小玉放下执念与之共振击退反派。先民将二人形象雕成玉龙与玉人，成为后世凌家滩文物的由来。
斗罗大陆3龙王传说故事结束一万年后，冰化了，斗罗联邦科考队在极北之地科考时发现了一个有着金银双色花纹的蛋，用仪器探察之后，发现里面居然有生命体征，赶忙将其带回研究所进行孵化。蛋孵化出来了，可孵出来的却是一个婴儿，和人类一模一样的婴儿，一个蛋生的孩子。
开学第一天，普通高中生五河士道（岛崎信长 配音）如常来到学校，不料遭遇了突如其来的“空间震”现象。同学们纷纷躲进避难所，士道想起与妹妹（竹达彩奈 配音）的约定，他不顾危险跑到街道上，却遇到一个穿着盔甲手持大剑的神秘美少女（井上麻里奈 配音）。美少女正要攻击他时，同班同学鸢一折纸（富樫美铃 配音）率领着AST部队，与她展开了激烈的战斗。随后士道被带入空中舰艇，他惊讶地发现司令官竟然是自己的妹妹！他还得知那名少女是“精灵”，一直以来困扰着人类世界的空间震现象，正是这种精灵造成的。要对付精灵，除了出动部队赶尽杀绝以外，还有另外一种方法，而这种方法只能依靠士道。那就是与精灵约会，感化她，让她爱上这个世界，爱上人类。平凡少年五河士道，能不能攻略这个绝美精灵少女？
