十万年前，暗中布局万古的任行，在快要摧毁黑暗动乱的那一刻，被亲手培养的六大源神背叛，肉身被废之后，囚于绝境之域，两万年之后，八位大帝强者以身陨为代价，强行救出任行肉身...
藤原拓海由于不败的战绩，必然会受到新的挑战。《头文字D》的第二部着重突出拓海的成长，当然不乏激烈的挑战。最经典的要数赤诚和依吕波山路两位老大的比拼。年轻的拓海在爱情上触了礁，在输给帝王车队的lanEvo 3后，拓海遇到了人生的挫折，对自己和AE86产生了怀疑，AE86真的有足够的实力吗？AE86的重生来自拓海的爸爸文太，他为AE86改装了赛车用引擎。同时，拓海遇到了同样是AE86的强劲对手秋山涉。有意思的是比赛规则是在同一赛道两车来回追赶，直到其中之一能超越对方为止，既要技术又考耐力。胜利让拓海继续接受这辆AE86和重拾信心回到车手的生涯。
天才兼疯子科学家Rick（贾斯汀·罗兰 Justin Roiland 配音）在失踪多年后突然回到女儿Beth的身边，并且在她的车库里搞了一个科学实验室。Rick有一把“传送门枪”，可以穿越到宇宙的各个次元。孙子Morty（贾斯汀·罗兰 Justin Roiland 配音）和孙女Summer经常被拖进他的自制太空船内，跟他一同开展各种疯狂刺激的宇宙冒险。女儿和女婿Jerry对他的疯狂行为感到不满，在上一季的结尾，他们外出旅行回来，发现屋子被爷孙三人搞得一团糟，正要大发雷霆之际，Rick停止时间，趁机整理好房子。他们却因此创造了多个时间断层，这下又该如何收拾？
