广濑夏子高中毕业后成为了一名原画师，迅速展现出自己的才华，并很快以导演身份出道。首次导演的作品成了社会现象般的大作，广受好评。夏子被评价为新锐天才导演，并决定下一部作品是以初恋为主题的剧场恋爱喜剧。然而，从未体验过恋爱的夏子对初恋毫无概念，因而无法创作分镜，电影制作也陷入僵局。某天在绘制分镜时，夏子突然失去了意识，当她醒来时，发现自己已经身处于小时候沉迷的动画电影《灭亡物语》的世界之中。
故事将以赛马娘们与练马师梦寐以求，一生只能挑战一次的经典三冠比赛皋月赏、日本赛马、菊花赏为主题，描述成田路、爱慕织姬、好歌剧等被称作三强的赛马娘，将抱着绝不认输的思绪，朝着顶点进发。
故事发生在巡之丘学园中，丈枪由纪（水濑祈 配音）天真可爱，是名副其实的开心果。惠飞须泽胡桃（小泽亚李 配音）踏实可靠，她的坚强和元气影响了身边的每一个人。若狭悠里（市道真央 配音）温柔坚强，是大家心目中稳重的靠山。直树美纪（高桥李依 配音）外表冷漠，但内心的热情不容忽视。这些可爱的孩子们共同组成了“学园生活部”，每天都在进行愉快的部活。
本片讲述了心地善良的天界少女艾丽婕如何从无忧无虑的小女孩成长为天界最高祭司的励志故事。主角虽然身为天界公主，但起初视角仅局限于照顾身边的人，并不想承担守护整个天界的责任。在一次反派组织卡勒特的突袭中，她为了救朋友跌落到了海底世界阿拉德大陆，由此经历了一系列令她快速成长的冒险事件，并且收获了亲情与友谊。最终她克服重重困难，能力与精神境界都得到了升华。她认识到了不同种族也可以和谐共处，逃避无法改变现状，和平的生活需要依靠所有人的守护。在和朋友们一起迎难而上的旅途中，她解开了成长的困惑，战胜了怯懦，勇敢背负起了自身应尽的责任，最终成为天界人人爱戴的最高祭司。
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