续集从第二季第14集开始。故事发生在名为“风祭”的都市之中，天王寺瑚太朗（森田成一 配音）是一名平凡的高中生，过着风平浪静的生活。一年一度的收获祭即将到来，这个热闹欢快的祭典让整个城市都陷入了欢乐而躁动的海洋之中。
误入异世界的高中生军场朝阳打算使用丰富的游戏知识与异世界知识在新的世界里讴歌人生。但是他的能力实在太过无力，在没持有任何作弊能力的他的面前出现的是获得了异世界最强作弊能力的超级弟控姐姐军场真夜。朝阳将姐姐对他的过度保护作为武器，开启了异世界新生活——
三百年前，他乃一代大帝，却在婚礼前被未婚妻所杀；三百年后，他逆天重生，修禁忌神功，造逆天神脉，扫八荒六合，这一世战个痛快！这一世随心所欲！这一世主宰三界！...
藤原拓海由于不败的战绩，必然会受到新的挑战。《头文字D》的第二部着重突出拓海的成长，当然不乏激烈的挑战。最经典的要数赤诚和依吕波山路两位老大的比拼。年轻的拓海在爱情上触了礁，在输给帝王车队的lanEvo 3后，拓海遇到了人生的挫折，对自己和AE86产生了怀疑，AE86真的有足够的实力吗？AE86的重生来自拓海的爸爸文太，他为AE86改装了赛车用引擎。同时，拓海遇到了同样是AE86的强劲对手秋山涉。有意思的是比赛规则是在同一赛道两车来回追赶，直到其中之一能超越对方为止，既要技术又考耐力。胜利让拓海继续接受这辆AE86和重拾信心回到车手的生涯。
有着血红色头发的高中女生阳子一心想做个好学生，得到周围人的认可。然而在她平静祥和的生活背后却是深沉的压抑与掩饰，一夜夜的梦魇给她带来无尽的烦恼与痛苦。一天，一头金发的男子来到她的面前，把她带入了另一个世界，一个充满未知却仿佛故里的地方。那里有十二个国家，由十二只麒麟选出十二名国王。麒麟生于失身木，他们顺从天意选出具有王气的人，然后以台辅的身份辅佐国王治理国家。当国王失道的时候，麒麟就会得失道之病最终死去。带走阳子的金发男子即是庆国的麒麟，他认定阳子是王，并誓死效忠。阳子的世界发生翻天覆地的变化，历经磨难和内心的挣扎，她最终站在登基塔上接受了天赦，成为景王！
