游戏降临，世界规则重构，人类踏入全民转职时代。天才少年叶尘觉醒隐藏职业死灵法师，遭众人嘲笑其消耗寿元。然拥有不死之身的他，召唤黄金亡灵军团、骸骨巨龙，更让魔王撒旦降世，令世界震惊。
程恪为追寻艺术辞掉原有工作，与江予夺不打不相识，还成了他的房客，从此开始了新生活。这两个不同工作领域的陌生人一开始冲突不断，从相互嫌弃到互相理解，通过努力和奋斗，各自收获了成功，朝着美好的未来前行。
武道初兴之时，恐怖的异兽入侵，人类武者节节败退。陆圣穿越而来，在梦中进入一万年后的世界：一万年后的基础炼体术，经过改版，效果是现在的几千倍！一万年后的呼吸法、炼体药方、武学圣典…… 让陆圣成为人类唯一的火种！
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藤原拓海由于不败的战绩，必然会受到新的挑战。《头文字D》的第二部着重突出拓海的成长，当然不乏激烈的挑战。最经典的要数赤诚和依吕波山路两位老大的比拼。年轻的拓海在爱情上触了礁，在输给帝王车队的lanEvo 3后，拓海遇到了人生的挫折，对自己和AE86产生了怀疑，AE86真的有足够的实力吗？AE86的重生来自拓海的爸爸文太，他为AE86改装了赛车用引擎。同时，拓海遇到了同样是AE86的强劲对手秋山涉。有意思的是比赛规则是在同一赛道两车来回追赶，直到其中之一能超越对方为止，既要技术又考耐力。胜利让拓海继续接受这辆AE86和重拾信心回到车手的生涯。
延续前两季温暖、轻松、愉快的故事风格，本季全新加入有趣的动植物科普知识。熊熊帮帮团尝试各种办法，帮助解决小朋友们因动植物的某些特性导致的困难和烦恼，不仅带领大家认识奇特的大自然，也在探寻自然中收获了成长。
