不死之身的吸血鬼为何遭到杀害？
故事以18世纪的欧洲为舞台，在当时的意大利某小镇上，有着日本血统的孤儿天马和喜爱绘画的亚伦是一对挚友。某日亚伦受到大圣堂的神父 ( 睡神修普诺思) 的指引，去到一处被称为“地面上的极乐净土”的地方寻找“真实之红”。在那里亚伦遇到了一个叫“潘多拉”的神秘少女，自此亚伦的身体开始发生了变化。
自从连接异次元与当前世界的通道“门”突然出现后已过去十余年，世界上出现了被称为“猎人”的，觉醒了非凡力量的人们。某一天，遭遇了隐藏在低级地下城中的高级双重地下城后，身受重伤濒临死亡的水篠旬面前出现了神秘的任务窗口。死到临头，决定接受任务的水篠旬，成为了唯一能够「升级」的人——
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藤原拓海由于不败的战绩，必然会受到新的挑战。《头文字D》的第二部着重突出拓海的成长，当然不乏激烈的挑战。最经典的要数赤诚和依吕波山路两位老大的比拼。年轻的拓海在爱情上触了礁，在输给帝王车队的lanEvo 3后，拓海遇到了人生的挫折，对自己和AE86产生了怀疑，AE86真的有足够的实力吗？AE86的重生来自拓海的爸爸文太，他为AE86改装了赛车用引擎。同时，拓海遇到了同样是AE86的强劲对手秋山涉。有意思的是比赛规则是在同一赛道两车来回追赶，直到其中之一能超越对方为止，既要技术又考耐力。胜利让拓海继续接受这辆AE86和重拾信心回到车手的生涯。
