深月绫进入了以淑女教育著称的黑美女子学院，意外发现校内备受瞩目的“白百合大人”——夜绘美绪，在无人的教室里沉迷于格斗游戏。由于校规禁止游戏，美绪要求绫严格保密。然而，再次相遇时，美绪识破了绫同为游戏玩家的身份，并恳求与她一较高下。面对美绪对游戏纯粹的热情，绫虽心生抵触，却未表现出理解她为何放弃游戏的态度，最终接受了挑战。在较量中，两人作为稀有的女性格斗游戏玩家，逐渐理解彼此，建立了深厚的友谊。随后，她们冒着被退学的风险，与同为隐藏游戏爱好者的前辈一之濑珠树和犬井夕一起，更加投入地沉浸在格斗游戏的世界中。
故事将衔接TV版第三季结局紫悦进化为天角兽加冕成新公主之后的生活。紫悦公主加冕后不久，水晶帝国的珍贵王冠被盗。为了找回王冠，她独自前往一个平行世界。
十五年前，丁晓前世在与白衣古神的旷古决战中殒没。十五年后，丁晓七岁结灵胎，特招入镇灵司，却被判定为废相而沦为背棺人，八年来受尽冷眼。镇灵司分为八部，而灵部与归部夙怨颇深。机缘之下，丁晓觉醒了相力，在考核赛中成为了归部的英雄，也成为了灵部的眼中钉。与此同时，各地起煞事件越来越频繁。为救妹妹丁灵的怪病，丁晓再次踏上了度化灵煞的征途，随后被卷入到一场惊天阴谋之中，幕后黑手也渐渐浮出水面，而这一切似乎与丁灵的怪病有关。
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