炎刚、孟泽、辰天三人与背负旧恨的青木、金磊、玄冥在城市废墟间爆发激烈冲突，身受重伤的依莎却在关键时刻苏醒，但此时的依莎体内寄宿了阴之神骸的化身——白曬。白曬阐述了阳之神骸“腾蛇”正在被异种意识侵蚀的状况，以及Y组织正在执行的可怕计划——开启七处上古遗迹，释放被封印的凶兽。以炎刚为首的主角团不得不与时间赛跑，一边阻止Y组织逐一解开遗迹的行动，一边应对接踵而至的凶兽危机，并在战斗与对峙中逐渐解除与玄冥之间的误会，玄冥也将直面内心的挣扎，找回向往光明的本心。本季通过一连串惊心动魄的守护之战与感人至深的情感救赎，深刻探讨了如何肩负个人责任与团队使命守护正义的主题，展现了超人们在绝境中成长、在黑暗中追寻光明的正向精神，给观众传达积极向上的正能量。
2015年，配以电脑为导航系统的赛车比赛-Cyber Formula，取代了F1（一级方程式）成为21世纪世界最高水平的赛车赛事。14岁的少年风见隼人在护送父亲生前设计的赛车“阿斯拉”（ASURADA）到日本富士冈赛车场途中受到不知名的攻击，危急之下被迫驾驶“阿斯拉”，却因此被系统记录为唯一赛车手，不得不与职业赛车手新条直辉、布里德•加贺、卡尔•里婿特•冯•兰德尔等人一起角逐新世纪的赛车冠军。一站站的赛车比赛，不仅有赛车手之间的竞争，更有与青梅竹马菅生明日香之间的羁绊，风见隼人从此展开了新世纪GPX史上最年轻的冠军传说。
