一代魔尊帝释天，在即将突破天地桎梏晋入魔仙之际，惨遭亲信背叛，被正道五宗围攻而死。就在全天下都以为世间再无魔尊之时，帝释天却离奇重生，以修道学徒莫凡的身份生活。面对法力全失、肉体孱弱的境况，他选择隐忍，将魔道与人道糅合修炼，专心修习，再塑神通，强势崛起。但在所谓正道五宗的步步紧逼之下，帝释天终将踏上复仇之路，血刃叛徒，横扫五宗，荡尽天下邪祟，再现魔尊当道！
《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
当冰冷的子弹穿透胸膛，卧底警察最后看到的，是组织首领那张带着嘲讽的脸 —— 他潜伏三年，却因身份暴露，最终死在亲手收集的证据被毁的前一刻。带着未能将犯罪集团连根拔起的遗憾，陆沉闭上了眼睛，可再次睁眼时，刺眼的阳光与熟悉的出租屋让他猛然惊醒：他竟重生回到了三年前，正是自己刚接受卧底任务，准备潜入 “暗鸦” 组织的那一天。
