一代魔尊帝释天，在即将突破天地桎梏晋入魔仙之际，惨遭亲信背叛，被正道五宗围攻而死。就在全天下都以为世间再无魔尊之时，帝释天却离奇重生，以修道学徒莫凡的身份生活。面对法力全失、肉体孱弱的境况，他选择隐忍，将魔道与人道糅合修炼，专心修习，再塑神通，强势崛起。但在所谓正道五宗的步步紧逼之下，帝释天终将踏上复仇之路，血刃叛徒，横扫五宗，荡尽天下邪祟，再现魔尊当道！
藤原拓海由于不败的战绩，必然会受到新的挑战。《头文字D》的第二部着重突出拓海的成长，当然不乏激烈的挑战。最经典的要数赤诚和依吕波山路两位老大的比拼。年轻的拓海在爱情上触了礁，在输给帝王车队的lanEvo 3后，拓海遇到了人生的挫折，对自己和AE86产生了怀疑，AE86真的有足够的实力吗？AE86的重生来自拓海的爸爸文太，他为AE86改装了赛车用引擎。同时，拓海遇到了同样是AE86的强劲对手秋山涉。有意思的是比赛规则是在同一赛道两车来回追赶，直到其中之一能超越对方为止，既要技术又考耐力。胜利让拓海继续接受这辆AE86和重拾信心回到车手的生涯。
