灵动兄弟梦想成为世界最强陀螺高手，为此兄弟俩齐心协力修炼竞技、相互取长补短，帮助彼此提升实力，并积极参加各大陀螺竞赛，与来自世界各地的陀螺高手一决高下。面对重重困难，兄弟俩能否...
藤原拓海由于不败的战绩，必然会受到新的挑战。《头文字D》的第二部着重突出拓海的成长，当然不乏激烈的挑战。最经典的要数赤诚和依吕波山路两位老大的比拼。年轻的拓海在爱情上触了礁，在输给帝王车队的lanEvo 3后，拓海遇到了人生的挫折，对自己和AE86产生了怀疑，AE86真的有足够的实力吗？AE86的重生来自拓海的爸爸文太，他为AE86改装了赛车用引擎。同时，拓海遇到了同样是AE86的强劲对手秋山涉。有意思的是比赛规则是在同一赛道两车来回追赶，直到其中之一能超越对方为止，既要技术又考耐力。胜利让拓海继续接受这辆AE86和重拾信心回到车手的生涯。
樱花飞舞的春天，前往学校途中的少女风浦可符香，发现在樱花树上吊的男子。匆忙之下将男子救下的她，却得到了“真死了怎么办？！”的奇怪质问。面对这名超消极男子，乐观的可符香提出了“上吊的人只是想增高”的无厘头解释，并以“桃色部长”的花名称呼这名男子。离开男子的风浦可符香来到教室，却发现刚刚见面的男子，正是学校来的新教师——糸色望。因汉字合起来是“绝望”而被学生称为“绝望老师”的望、口头禅是“绝望了！对xx的世界绝望了”。他与2年へ班32名学生的爆笑校园生活就此开始。
