心怀对同伴的思念，向自己所相信的道路前进！经历了与黑暗公会“冥府之门”的激斗，以及与养育之亲“火龙伊格尼尔”的悲哀离别，纳兹为了变得更强而与伙伴哈比一同踏上修行之旅。另一方面，“妖精的尾巴”会长马卡洛夫突然下达了公会解散命令，自己也隐藏了行踪。此后约1年，露西一边做着见习记者的工作，一边收集着散落大陆各处的旧时同伴的情报。之后，在一年一度的“大魔斗演武”进行取材的某天，结束了修行的纳兹出现在露西面前！宣告魔导士公会“妖精的尾巴”的复活，怀着同样的信念，纳兹、露西、哈比的寻找同伴之旅开始了！！
故事发生在彩玉大学的理科研究室内，冰室菖蒲（雨宫天 配音）和雪村心夜（内田雄马 配音）是在这里工作的两名研究生。某日，让心夜没有想到的是，自己竟然收到了菖蒲的告白。所为万事以科学为上的理科研究生，对于爱情自然也要用符合逻辑的证据去证伪，为了证明菖蒲对自己的爱确有其事有迹可循，心夜带领着整个实验室开始了对爱的实验。每天都像佣人一样被使唤来使唤去的解说员奏言叶（原奈津子 配音）、性格反复无常，过于以自我为中心的棘田惠那（大森日雅 配音）、表面看来是个不良少年，实际上却是个死宅的犬饲虎辅（福岛润 配音），陪着菖蒲和心夜进行爱情实验的是这些可爱的研究员们。
在每一个角落都被探索完毕的世界中，唯一残留的秘境——大洞穴“深渊”。不知道延续到何方，深不见底的巨大纵向洞穴，栖息着奇妙奇怪的生物们，沉眠着现在的人类无法制造的贵重遗物。“深渊”那充满了不可思议的姿态吸引了人们，并驱使人们展开冒险。如此，多次挑战大洞穴的冒险者们，陆续得到了“探窟家”的名号。
雪男向燐告别，前往光明会。为了面对追求力量和真相的雪男，燐下定决心要了解他们出生的秘密，在梅菲斯特的引导下踏上了过去的旅程。 燐沿着养父藤本狮郎和亲生母亲尤里·埃金的足迹前行，但两人所走的道路超出了想象的艰辛—— 为什么恶魔之神撒旦与人类之间会诞生孩子？ “蓝色之夜”究竟是什么？ 当一切真相大白时，燐将给出怎样的答案…… 故事终于揭开了《青之驱魔师》的核心——
