深月绫进入了以淑女教育著称的黑美女子学院，意外发现校内备受瞩目的“白百合大人”——夜绘美绪，在无人的教室里沉迷于格斗游戏。由于校规禁止游戏，美绪要求绫严格保密。然而，再次相遇时，美绪识破了绫同为游戏玩家的身份，并恳求与她一较高下。面对美绪对游戏纯粹的热情，绫虽心生抵触，却未表现出理解她为何放弃游戏的态度，最终接受了挑战。在较量中，两人作为稀有的女性格斗游戏玩家，逐渐理解彼此，建立了深厚的友谊。随后，她们冒着被退学的风险，与同为隐藏游戏爱好者的前辈一之濑珠树和犬井夕一起，更加投入地沉浸在格斗游戏的世界中。
故事将衔接TV版第三季结局紫悦进化为天角兽加冕成新公主之后的生活。紫悦公主加冕后不久，水晶帝国的珍贵王冠被盗。为了找回王冠，她独自前往一个平行世界。
传说龙神于神域坐化，若得神之传承者，成神州新主宰。各宗门帮派为夺龙神传承而纷争渐起。主人公楚千夜因其父遗失宗门镇宗之宝之事，而被视为罪人之子，饱受冷眼，为了帮父亲翻案，他决心前往神域找寻案件线索，却在此过程中意外与龙神传承产生了微妙联系。
