C.E.70年2月，地球联合军与ZAFT之间的武装冲突由于“染血的情人节”悲剧而全面升级为地球圈规模的战争。C.E.71年6月，在“非我即敌”的观念驱使下，地球联合军悍然发动了对中立国家奥布联合酋长国的侵略。当战斗进行到最激烈的时候，少年真飞鸟失去了父母和妹妹。唯一的遗物就只有妹妹掉落的手机。获救之后，背负着家仇的真黯然离开了故土奥布前往PLANT。两年后，他成为了ZAFT的战士......
故事将衔接TV版第三季结局紫悦进化为天角兽加冕成新公主之后的生活。紫悦公主加冕后不久，水晶帝国的珍贵王冠被盗。为了找回王冠，她独自前往一个平行世界。在那里，她发现自己变成了人类少女高中生，拥有双手和双腿站立的能力，而穗龙则变成了一只狗。紫悦逐渐适应了人类生活，并重新遇到了化身为人类的小马朋友们：云宝黛茜、苹果嘉儿、珍奇、柔柔、碧琪和音韵公主。她们一起展开寻找王冠的冒险。尽管形态改变，友谊的魔法依然强大。最终，她们成功找回王冠，紫悦也领悟到友谊和勇气的珍贵。这次冒险让她更加成熟，明白了作为公主的责任。她带着新的感悟回到小马国，继续守护朋友和王国。
一个神秘的名叫珠露露（ジュルル）的婴儿突然出现在少女们身边，最先发现她的真中啦啦因为各种原因自然而然地成为了她的母亲，暂时照顾她，升级为“妈妈”。此外，新系列中还将出现一个神秘三人偶像组合。分别是珠音，花音，日音。
